Parasitologische studie: eetbare insecten en hun overdracht van parasitaire ziekten op mens en dier

Waarschijnlijkheid van het optreden van parasieten

Het risico op Cestoda-, Acanthocephala- en Acaridae-infecties was aanzienlijk hoger bij insecten geïmporteerd uit Afrika en Azië dan bij insecten gekocht bij Europese leveranciers. Bedrijven waarvan het bestand werd aangevuld met insecten van andere bedrijven werden vaker gekoloniseerd door Nosema spp., Isospora spp., Cryptosporidium spp., Entamoeba spp., Cestoda, Pharyngodon spp., Gordius spp., Physaloptera spp., Thelastoma spp. en H. diesigni dan gesloten boerderijen. Het risico op infectie met Cryprosporidium spp., Gregarine spp., Balantidium spp., Entamoeba spp., Steinernema spp., Gordiidea, H. diesigni en Acaridae was hoger bij insecten die gevoederd werden met keukenafval en lokaal verzamelde voedselbronnen dan bij insecten die alleen verse producten of gespecialiseerde voeding kregen. feeds. Insecten die direct of indirect in contact kwamen met dieren liepen een hoger risico op blootstelling aan Isospora spp., Cryptosporidium spp., Cestoda, Pharyngodon spp., Physaloptera spp., Thelastoma spp. en H. diesigni , maar met een lager risico op blootstelling aan Nyctotherus spp. De statistisch significante resultaten van logistische regressie werden geplaatst intafel 2.

Parasieten die pathogeen zijn voor insecten

De geanalyseerde boerderijmonsters werden gekoloniseerd door ontwikkelingsvormen van parasieten die specifiek zijn voor insecten, waaronder Nosema spp., Gregarine spp., Nyctotherus spp., Steinernema spp., Gordiidae, H. diesigni , Thelastomidae en Thelastoma spp. Deze ziekteverwekkers vormen de meest voorkomende parasitaire flora, en massale infecties kunnen de gezondheid van insecten in gevaar brengen en de winsten van landbouwbedrijven verminderen [ 38 , 39 ]. Volgens Van der Geest et al. [ 40 ] en Johny et al. [ 41 ], de bovengenoemde ziekteverwekkers zijn geïmpliceerd als pseudo-parasieten van mens en dier. De impact van insectspecifieke parasieten op mensen is echter nog niet volledig opgehelderd. Pong et al. [ 42 ] voerde aan dat Gregarine spp., een parasiet die specifiek is voor kakkerlakken, astma bij mensen zou kunnen veroorzaken. De resultaten van het in ons onderzoek uitgevoerde onderzoek geven aan dat insectenkweek de menselijke blootstelling aan ziekteverwekkers en allergenen kan vergroten [ 43 , 44 ].

Nosemosis is een ziekte die wordt veroorzaakt door microsporidiaanse parasieten en kan de gezondheid van krekels en sprinkhanen in gevaar brengen. Nosema-parasieten controleren echter ook krekel- en sprinkhanenpopulaties in de natuurlijke omgeving [ 45 – 47 ]. Lange en Wysiecki [ 48 ] ontdekten dat Nosema locustae door wilde sprinkhanen kan worden overgedragen tot een afstand van maximaal 75 km. Deze parasiet wordt ook gemakkelijk overgedragen tussen individuele insecten, wat kan bijdragen aan de verspreiding van infecties in insectenkwekerijen. Johnson en Pavlikova [ 49 ] rapporteerden een lineaire correlatie tussen het aantal Nosema spp. sporen bij sprinkhanen en een afname van de drogestofconsumptie. De resultaten van ons onderzoek geven aan dat Nosema spp. infecties kunnen de winsten in de insectenkweek verminderen.

Gregarine spp. zijn parasitaire protisten die de spijsverteringskanalen en lichaamsholten van ongewervelde dieren koloniseren. Volgens Kudo [ 50 ] zijn Gregarines niet-pathogene commensale micro-organismen, maar recent onderzoek geeft aan dat deze protisten pathogeen zijn voor insecten. Deze micro-organismen maken gebruik van de voedingsstoffen die door de gastheer worden opgenomen, brengen de immuunfunctie van de gastheer in gevaar en beschadigen de wanden van gastheercellen [ 41 ]. Grote plagen kunnen bij insecten leiden tot darmverstoppingen [ 38 ]. Lopes en Alves [ 39 ] ontdekten dat kakkerlakken besmet met Gregarine spp. werden gekenmerkt door gezwollen buikspieren, langzamere bewegingen, verdonkerde lichamen en een bedorven geur die wijst op bloedvergiftiging. Er werd ook gevonden dat gregarines de voortplanting in gevaar brengen, de levenscyclus verkorten en de sterfte onder insecten verhogen [ 38 , 51 , 52 ]. Uit een onderzoek naar libellen bleek dat Gregarine spp. kan het vetgehalte en de spierkracht bij insecten verminderen [ 52 ]. Johny et al. [ 41 ] toonde aan dat metronidazol en griseofluvin de Gregarine spp. kunnen verminderen. telt bij insecten. De resultaten gepresenteerd door Johny et al. [ 41 ] kan worden gebruikt om strategieën voor parasietbeheer te ontwikkelen en de negatieve effecten van Gregarine spp. in insectenkwekerijen. Lopes en Alves [ 39 ] toonden aan dat kakkerlakken besmet met Gregarine spp. waren gevoeliger voor Metarhizium anisopliae en triflumuron, wat zou kunnen impliceren dat zieke insecten gevoeliger zijn voor andere pathogenen. Een overzicht van de literatuur suggereert dat Gregarine spp. kan de gezondheid van gekweekte insecten negatief beïnvloeden [ 38 , 39 , 41 , 51 , 52 ].

Nyctotherus spp. is een parasiet of een endosymbiont die het darmstelsel van insecten koloniseert. Gijzen et al. [ 53 ] vond een sterke correlatie tussen de omvang van de N. ovalis- populatie en de carboxymethylcellulase- en filterpapierverterende activiteit in de darmen van kakkerlakken, die gecorreleerd was met het vermogen van die insecten om methaan te produceren. De resultaten van onze studie geven aan dat de ciliaat N. ovalis moet worden beschouwd als commensale microflora van het maag-darmkanaal van de kakkerlak. Nyctotherus spp. werden minder vaak gedetecteerd bij insecten die eerder contact hadden gehad met dieren. Het bovenstaande zou kunnen impliceren dat insecten waarvan het spijsverteringskanaal door deze parasieten wordt gekoloniseerd, gemakkelijker door dieren worden geconsumeerd. Nyctotherus ovalis is zelden pathogeen voor dieren. Satbige et al. [ 54 ] rapporteerde over twee schildpadden waarbij een N. ovalis- infectie diarree, uitdroging en gewichtsverlies veroorzaakte.

Gordiidae, ook bekend als paardenhaarwormen, zijn parasitaire nematoden met een lengte tot 1,5 m die ongewervelde dieren koloniseren. Wanneer ze door insecten worden geconsumeerd, dringen parasitaire larven de darmwand binnen en worden ze omhuld door beschermende cysten in de darmen. Gordius spp. zijn over het algemeen specifiek voor insecten, maar deze nematoden zijn ook bij mens en dier aangetroffen. In de literatuur zijn verschillende gevallen van parasitisme en pseudo-parasitisme door Gordiid-wormen uit verschillende locaties beschreven, waaronder Frankrijk, Italië, Beieren, Dalmatië, Oost-Afrika, Zuidoost-Afrika, West-Afrika, Transvaal, Chili, de Verenigde Staten en Canada [ 55 ] . . Paardenhaarwormen werden ook aangetroffen in braaksel en uitwerpselen [ 56 , 57 ]. Geen van de beschreven parasitaire invasies was echter pathogeen voor de mens. In de huidige studie werden parasieten gedetecteerd in insecten die werden gevoederd met keukenafval of lokaal verzamelde voedselbronnen.

Hammerschmidtiella diesigni , Thelastoma spp. en Thelastomatidae zijn nematoden die specifiek zijn voor ongewervelde dieren. Nematoden die het spijsverteringskanaal van insecten koloniseren, worden algemeen beschouwd als commensale organismen. Taylor [ 58 ] toonde aan dat Leidynema spp. oefende een negatief effect uit op de darmweefsels bij insecten. Net als de pathogenen die in onze studie zijn geïdentificeerd, is Leidynema spp. behoren tot de familie Thelastomatidae. Capinera [ 59 ] toonde aan dat deze nematoden de sterfte op kakkerlakkenkwekerijen kunnen verhogen. In onze studie werden insecten gekoloniseerd door H. diesigni en Thelastoma spp. werden gekenmerkt door een lager vetweefselgehalte. McCallister [ 60 ] rapporteerde een hogere prevalentie van H. diesigni- en T. bulhoes- nematoden bij vrouwelijke en volwassen kakkerlakken, maar observeerde geen significante variaties in het aantal hemocyten of het soortelijk gewicht van de hemolymfe [ 60 ].

Steinernema spp. is een entomopathogene nematode waarvan de pathogeniteit verband houdt met de aanwezigheid van symbiotische bacteriën in parasitaire darmen. Deze nematoden worden in de landbouw gebruikt als biologische bestrijdingsmiddelen tegen gewasplagen [ 61 ], die de verspreiding van infecties naar andere insecten kunnen bevorderen. In onze studie werden insecten geïnfecteerd met Steinernema spp. Waarschijnlijk werden ze gevoerd met planten die besmet waren met parasieteieren.

Parasieten die pathogeen zijn voor mens en dier

Cryptosporidium spp. zijn parasieten die het spijsverteringskanaal en de luchtwegen van meer dan 280 gewervelde en ongewervelde soorten koloniseren. Ze zijn in verband gebracht met veel dierziekten waarbij sprake is van chronische diarree [ 62 – 64 ]. Volgens de literatuur kunnen insecten dienen als mechanische vectoren van deze parasieten. Vliegen kunnen vectoren zijn van Cryptosporidium spp. die oöcysten in hun spijsverteringskanaal vervoeren en voedsel besmetten [ 65 , 66 ]. Grondborende mestkevers [ 67 ] en kakkerlakken [ 68 ] kunnen ook fungeren als mechanische vectoren van deze parasieten in het milieu. De prevalentie van Cryptosporidium spp. bij eetbare insecten is in de literatuur niet gedocumenteerd. In onze studie werd Cryptosporidium spp. werden gedetecteerd in het spijsverteringskanaal en andere lichaamsdelen van alle geëvalueerde insectensoorten. Naar onze mening zijn insecten een onderschatte vector van Cryptosporidium spp., en dragen ze aanzienlijk bij aan de verspreiding van deze parasieten.

Isospora spp. zijn kosmopolitische protozoa van de subklasse Coccidia die een darmziekte veroorzaken die bekend staat als isosporiasis. Deze parasieten vormen een bedreiging voor zowel mensen (met name individuen met een onderdrukt immuunsysteem) als dieren. De gastheer raakt geïnfecteerd door de inname van eicellen, en de infectie manifesteert zich voornamelijk met gastro-intestinale symptomen (waterige diarree). Volgens de literatuur kunnen kakkerlakken, huisvliegen en mestkevers fungeren als mechanische vectoren van Isospora spp. [ 69 , 70 ]. In ons onderzoek waren insectenkwekerijen besmet met dit protozoa, wat de oorzaak zou kunnen zijn van terugkerende coccidiose bij insecteneters. Isospora spp. werden gedetecteerd op het oppervlak van het lichaam en in de darmkanalen van insecten. Naar onze mening is de aanwezigheid van Isospora spp. bij eetbare insecten is het gevolg van slechte hygiënenormen in insectenkwekerijen.

Balantidium spp. zijn kosmopolitische protozoa van de klasse Ciliata. Sommige soorten vormen een commensale flora van dieren, maar ze kunnen ook een ziekte veroorzaken die bekend staat als balantidiasis. Volgens de literatuur zijn deze protozoën alomtegenwoordig in synantropische insecten [ 68 , 71 ]. Bij sommige insecten is Balantidium spp. wordt beschouwd als onderdeel van de normale darmflora en kan deelnemen aan spijsverteringsprocessen [ 72 ]. Insecten kunnen vectoren zijn van Balantidium spp. pathogeen voor mens en dier [ 73 ]. In onze studie werden potentieel pathogene ciliaten gedetecteerd, zelfs in insectenkwekerijen met gesloten habitats.

Entamoeba spp. zijn amoeboïden van de taxonomische groep Amoebozoa die interne of commensale parasieten zijn bij mensen en dieren. Het merendeel van de Entamoeba- soorten, waaronder E. coli , E. dispar en E. hartmanni , geïdentificeerd in onze studie, behoort tot de niet-pathogene commensale darmmicroflora. In het gepresenteerde onderzoek werden echter ook pathogene E. histolytica [ 74 ] en E. invadens gedetecteerd. Entamoeba histolytica kan dysenterie veroorzaken bij mens en dier, terwijl E. invadens vooral gevaarlijk is voor insectenetende dieren zoals reptielen en amfibieën. Andere auteurs hebben aangetoond dat E. histolytica wordt overgedragen door insecten in de natuurlijke omgeving [ 68 , 75 ].

Cestoda koloniseert insecten als tussengastheer. Cysticercoids, het larvale stadium van lintwormen zoals Dipylidium caninum , Hymenolepis diminuta , H. nana , H. microstoma , H. citelli , Monobothrium ulmeri en Raillietina cesticillus , zijn geïdentificeerd bij insecten [ 76 – 78 ]. Insecten hebben immuunmechanismen ontwikkeld die de ontwikkeling van deze parasieten remmen [ 78 , 79 ]. Lintwormen kunnen gedragsveranderingen bij insecten veroorzaken, zoals een significante afname van de activiteit en fotofoob gedrag [ 80 ]. Gedragsveranderingen kunnen definitieve gastheren ertoe aanzetten insecten te consumeren die cysticercoïden bevatten. Uit ons onderzoek blijkt dat insectenkwekerijen die worden blootgesteld aan contact met dieren en bedrijven die worden aangevuld met insecten uit externe bronnen een groter risico lopen op lintwormbesmetting. Soortgelijke resultaten werden gerapporteerd in onderzoeken naar synantropische insecten [ 81 , 82 ]. In onze studie werden zowel cysticercoïden als eieren gedetecteerd, wat erop wijst dat boerderijen voortdurend kunnen worden blootgesteld aan infectiebronnen. De correlaties tussen eetbare insecten en de prevalentie van taeniasis bij mens en dier zijn echter nooit in detail onderzocht. Er is aangetoond dat de temperatuur de ontwikkeling van lintwormlarven bij insecten aanzienlijk beïnvloedt [ 83 , 84 ]. Naar onze mening zou het handhaven van een lagere temperatuur in insectenkwekerijen het voortplantingssucces van lintwormen aanzienlijk kunnen verminderen, en zouden eetbare insecten vóór consumptie thermisch kunnen worden verwerkt om het risico op lintworminfectie te minimaliseren. De resultaten van ons onderzoek geven aan dat eetbare insecten een belangrijke rol spelen bij de overdracht van lintwormen op vogels, insectenetende dieren en mensen.

Pharyngodon spp. zijn parasitaire nematoden die exotische dieren koloniseren in zowel wilde als gevangen omgevingen [ 85 , 86 ]. Deze parasieten komen vaker voor bij huisdieren in gevangenschap dan bij wilde dieren [ 85 , 86 ], wat gecorreleerd zou kunnen zijn met eetbare insecten. In onze studie waren insecten die eerder contact hadden met dieren significant vaker vectoren van Pharyngodon spp. onze resultaten geven aan dat insecten fungeren als mechanische vectoren voor de overdracht van de ontwikkelingsvormen van de parasiet. De rol van insecten als definitieve gastheren voor Pharyngodon spp. is niet door onderzoek bevestigd. Menselijke infecties veroorzaakt door Pharyngodon spp. waren in het verleden opgemerkt [ 87 ], maar deze nematoden zijn niet langer significante risicofactoren voor mogelijke zoönotische ziekten.

Physaloptera spp. vormen ongeveer 27 dagen na inname cysten in het hemocoel van de gastheer [ 88 ]. Cawthorn en Anderson [ 89 ] hebben aangetoond dat krekels en kakkerlakken kunnen fungeren als tussengastheer voor deze nematoden. Onze studie is het eerste rapport ooit waaruit blijkt dat Physaloptera spp. kan worden overgedragen door meelwormen en treksprinkhanen. Insecten kunnen als vectoren fungeren bij de overdracht van deze parasieten, vooral op insectenetende zoogdieren. Ondanks het bovenstaande zijn definitieve gastheren niet altijd besmet [ 88 , 89 ]. Kakkerlakken spelen een belangrijke rol bij de overdracht van de besproken parasieten, waaronder dierentuinen [ 90 ]. Een onderzoek naar experimenteel geïnfecteerde meelkevers ( Tribolium confusum ) toonde aan dat Spiruriden ook het gedrag van insecten kunnen beïnvloeden [ 91 ]. Gedragsveranderingen vergroten het risico dat insecteneters geïnfecteerde individuen selecteren.

Spiruroidea zijn parasitaire nematoden die ongewervelde tussengastheren nodig hebben, zoals mestkevers of kakkerlakken, om hun levenscyclus te voltooien [ 92 ]. Bij sprinkhanen bereikt Spirura infundibuliformis het infectieuze stadium binnen 11-12 dagen bij een omgevingstemperatuur van 20-30°C [ 93 ]. Onderzoek heeft aangetoond dat deze insecten reservoirs van Spiruroidea in de natuurlijke omgeving zijn [ 94 ]. Deze parasieten vormen cysten in insectenspieren, hemocoel en Malpighian tubuli. Ze koloniseren voornamelijk dieren, maar er zijn ook menselijke infecties gemeld. Volgens Haruki et al. [ 95 ], Spiruroidea kan mensen infecteren die per ongeluk tussengastheren consumeren of water drinken dat L3-larven van Gongylonema spp. bevat. (nematoden van de superfamilie Spiruroidea). De prevalentie van Spiruroidea bij insecten is nooit onderzocht bij Midden-Europese insecten. In ons onderzoek werden deze nematoden vooral aangetroffen op bedrijven die insecten van buiten Europa importeerden.

Acanthocephala zijn verplichte endoparasieten van het spijsverteringskanaal bij vissen, vogels en zoogdieren, en hun larven (acanthor, acanthella, cystacant) worden overgedragen door ongewervelde dieren. De prevalentie van deze parasieten bij wilde insecten is nooit onderzocht. Bij kakkerlakken dringen Acanthocephala-soorten zoals Moniliformis dubius en Macracanthorhynchus hirudinaceus de darmwand binnen en bereiken de hemocoel [ 96 ]. Het buitenmembraan van de acanthor vormt microvilli-achtige uitsteeksels die larven in een vroeg stadium omhullen [ 97 ]. De invloed van acanthocephalans op de fysiologie van insecten is uitgebreid onderzocht. De aanwezigheid van Moniliformis moniliformis- larven in kakkerlakkenhemocoel vermindert de immuunreactiviteit [ 98 ], wat naar onze mening kan bijdragen aan secundaire infecties. Doornkopwormen beïnvloeden de concentratie van fenoloxidase, een enzym dat verantwoordelijk is voor de melaninesynthese op de plaats van de verwonding en rond pathogenen in de hemolymfe [ 99 , 100 ]. Er zijn geen gepubliceerde onderzoeken die de impact van acanthocephalans op het gedrag van insecten beschrijven. Een onderzoek bij schaaldieren toonde aan dat de ontwikkelingsvormen van deze parasieten het glycogeengehalte aanzienlijk verhoogden en het lipidengehalte bij vrouwtjes verlaagden [ 101 ]. Doornkopwormen brengen ook het voortplantingssucces bij schaaldieren in gevaar [ 102 ]. Verder onderzoek naar geleedpotigen is nodig om de veiligheid van insecten als voedsel- en veevoerbron te bepalen. Acanthocephalans zijn gedetecteerd bij insectenetende reptielen [ 103 ], wat erop zou kunnen wijzen dat insecten kunnen fungeren als vectoren voor de overdracht van parasitaire ontwikkelingsvormen.

Pentastomida zijn endoparasitaire geleedpotigen die de luchtwegen en lichaamsholten van zowel wilde als in gevangenschap levende reptielen koloniseren [ 104 ]. Pentastomiasis wordt beschouwd als een zoönotische ziekte, vooral in ontwikkelingslanden [ 105 ]. Bij de diagnose van pentastomiasis in insectenkwekerijen moet de aanwezigheid van mijten, die bij microscopische waarnemingen op pentastomidennimfen lijken, worden uitgesloten. De rol van insecten van tussengastheren/vectoren van pentastomidennimfen is nog niet volledig opgehelderd. Winch en Riley [ 106 ] ontdekten echter dat insecten, waaronder mieren, tongwormen kunnen overbrengen en dat kakkerlakken ongevoelig zijn voor infectie met Raillietiella gigliolii . Esslinger [ 107 ] en Bosch [ 108 ] hebben aangetoond dat Raillietiella spp. vertrouwen op insecten als tussengastheer. Onze studie bevestigde de bovenstaande mogelijkheid, maar we waren niet in staat de factoren te identificeren die geselecteerde insecten tot de geprefereerde tussengastheren maken. De keuze van de tussengastheer wordt waarschijnlijk bepaald door de parasietsoort. We waren niet in staat pentastomidenimfen op soortniveau te identificeren vanwege het ontbreken van gedetailleerde morfometrische gegevens. Onze resultaten en de bevindingen van andere auteurs suggereren dat insecten belangrijke vectoren kunnen zijn voor de overdracht van pentastomiden naar reptielen en amfibieën [ 106 , 109 ].

De auteurs willen graag eigenaren van huishoudelijke boerderijen en dierenwinkels bedanken voor het delen van onderzoeksmateriaal.